故事开始于希腊与特洛伊的战争结束之后，整个特洛伊陷入了一片火海之中。做为特洛伊王室的一个成员，安喀塞斯曾经发下誓言决不说出他同爱神维纳斯关系，然而当他们的儿子埃涅阿斯出生时，安喀塞斯却向他的同伴吹牛时泄露了这一秘密，做为惩罚，他成为了瞎子。
希腊军队的铁蹄踏破了特洛伊城的每一处角落，看到国家沦陷于敌人之手，勇敢的埃涅阿斯带着妻子克瑞乌萨，背负着父亲安喀塞斯，手拉着儿子阿斯卡尼俄斯，从着火的特洛伊城里跑了出来。
起初安喀塞斯拒绝弃城而逃，因为他认为自己有责任坚守在城池之中。但是后来有两个迹象令他改变了初衷，决定离开特洛伊城：一个巨大的霹雳闪电和一道光环出现在阿斯卡尼俄斯的头顶上。逃难期间，克瑞乌萨抛夫弃子，并且人间蒸发，销声匿迹。最后，埃涅阿斯看到了她的灵魂，并由此得知自己该另起炉灶，在意大利新建一个城邦。
为了实现这个最终目标，埃涅阿斯及其随从人员的这趟长期而曲折的逃难之旅经过了色雷斯、克里特岛、北非和西西里岛。如果曲折迂回的旅程是因为曲解了圣贤的预言，在新特洛伊城的选址问题上一直举棋不定。朱诺用一场大风暴摧毁了运送特洛伊难民的舰队，这些难民被迫逃往迦太基。
为了阻止埃涅阿斯前往意大利，朱诺还令他爱上了当地的女王狄多。尽管狄多的美貌倾国倾城，但是埃涅阿斯还是决定服从命运的指令，启航前往意大利。站在甲板上的埃涅阿斯看见柴堆上升起了火焰，狄多被火葬了——这位发疯的迦太基女王选择了自杀。
从那以后，女神朱诺的阻挠只能减缓埃涅阿斯逼近自己最终目标的速度。在那不勒斯湾的库迈港，埃涅阿斯征求并采纳了西比尔的意见。她指导埃涅阿斯找到通往冥界的入口。埃涅阿斯在那里看见了在前往迦太基旅途中辞世的父亲的灵魂。灵魂说罗马最终会称霸整个地中海地区。于是埃涅阿斯一行往北迁移，来到来到台伯河畔的拉丁姆，国王拉丁努斯热情款待他们。埃涅阿斯帮助国王同鲁图利人作战，后来他与国王拉丁努斯的女儿拉维尼亚结婚。拉丁努斯死后，埃涅阿斯继承了王位。幸福而卓有成效地统治着他那和睦的特洛伊人和拉丁人。他在与埃特鲁斯坎人作战中被杀死。
